La investigación de campo muestra una correlación entre el nivel de resistencia a los piretroides en poblaciones de ABW y la eficacia reducida de adulticidas y larvicidas de varias clases de insecticidas.


A finales de la primavera, etapas tardías del daño anual del gorgojo del pasto azul a las calles de los campos de golf. 
Fotos de Olga Kostromytska

Nota del editor: esta investigación fue financiada en parte por una subvención a GCSAA del Instituto Ambiental para el Golf y por fondos de la Asociación de Golf de los Estados Unidos.

Los problemas generalizados con la resistencia a los insecticidas han hecho que el gorgojo azul anual (ABW), Listronotus maculicollis , sea una de las plagas de insectos más difíciles de manejar en América del Norte (2, 4). Los superintendentes de los campos de golf han confiado en los insecticidas sintéticos para el manejo de ABW, principalmente con adulticidas de amplio espectro, especialmente piretroides, para controlar a los adultos hibernados antes de que comience la puesta de huevos en la primavera (4), la única vez durante el ciclo de vida de ABW cuando solo una vida el escenario esta presente

Debido a la creciente conciencia de los problemas de resistencia a los piretroides, muchos superintendentes recientemente han preferido usar los clorofirifos organofosforados (clorpirifos, fabricantes múltiples) para el control de adultos. Sin embargo, cuando se utilizaron como adulticidas, se descubrió que los clorpirifos, así como el indoxacarb (Provaunt, Syngenta) y el spinosad (Conservar, Dow AgroSciences), son menos tóxicos para el ABW en adultos (2).

Las poblaciones de ABW también pueden manejarse con insecticidas que se dirigen a las larvas. Las larvas jóvenes inicialmente se alimentan dentro de los tallos, causando daños moderados. Las larvas más viejas (cuarto y quinto estadios) causan daños severos al alimentarse externamente de las coronas de hierba. Las larvas pueden atacarse con insecticidas sistémicos (diamidas, neonicotinoides) cuando son pequeñas y con insecticidas sistémicos (ver más arriba) y no sistémicos (spinosad, indoxacarb y el organofosfato triclorfon [Dylox, Bayer]) cuando se alimentan externamente (1).

Sin embargo, un resumen de numerosas pruebas de eficacia en el campo indica que varios larvicidas (indoxacarb, triclorfon, diamida clorantraniliprol [Acelepryn, Syngenta] y la clonicidinoide clothinidina [Arena, Nufarm]) también pueden ser menos efectivos contra las poblaciones resistentes a los piretroides que contra los piretroides. Poblaciones susceptibles (1).

El número limitado de observaciones de campo sobre la resistencia a insecticidas en poblaciones de ABW proviene de ensayos de pruebas de eficacia del producto (1). Estas pruebas no fueron diseñadas para comprender realmente cómo la resistencia afecta la eficacia de los insecticidas, y la resistencia en las poblaciones de prueba se infirió sobre la base de los piretroides incluidos en los tratamientos (1).

Por lo tanto, los objetivos del presente estudio fueron (1) ampliar las observaciones sobre la resistencia a los insecticidas en ABW a la etapa larvaria; (2) confirmar las observaciones de laboratorio e invernadero sobre la resistencia en adultos y larvas en condiciones de campo; y (3) examinar el efecto del nivel de resistencia a los piretroides sobre la eficacia de insecticidas importantes utilizados para el manejo de adultos y larvas.

Insectos
Se utilizaron seis poblaciones de ABW con diferentes niveles de resistencia a los piretroides según lo determinado en estudios previos con adultos (2). La población de Rutgers Horticultural Farm No. 2 (HF; North Brunswick, NJ) tenía el valor más bajo de LD 50 (dosis letal que mató al 50% de la población de prueba) para la bifentrina en ensayos tópicos y, por lo tanto, se consideró la población más susceptible.

Sobre la base de sus relaciones de resistencia (RR 50 ; relación LD 50 de la población de prueba a LD 50 de la población más susceptible), las otras poblaciones se clasificaron como susceptibles (RR 50 2: PB, Manalapan, NJ; HP, Howell, NJ) , moderadamente resistente (RR 50 31: GB, Somers Point, NJ), resistente (RR 50 95: EW, River Vale, NJ) y altamente resistente (RR 50 343: LI, Glen Cove, NY) ( Tabla 1 ).

Experimentos de campo
Los experimentos de campo dirigidos a adultos hibernados y larvas jóvenes y medianas de la generación de primavera se realizaron en cuatro campos de golf en 2015 (HP, GB, EW, LI) y cinco campos de golf en 2016 (PB, HP, GB, EW, LI) en áreas de calle con un historial de problemas ABW ( Tabla 1 ).

En todas las áreas experimentales, la hierba era una mezcla de aproximadamente 20% -50% de Poa annua y 50% -80% de bentgrass ( Agrostis stolonifera ) y se cortó a 0.5 pulgadas (13 mm). Las áreas de la parcela fueron manejadas por el personal del campo de golf siguiendo los mismos procedimientos estándar que para el resto de las calles, pero no se trataron con insecticidas hasta después de la evaluación experimental.

El tiempo de tratamiento se determinó utilizando una combinación de fenología de plantas indicadoras, acumulación de días de grado de crecimiento (temperatura base 50 F [10 C], comenzando el 1 de marzo; GDD 50 ) y fenología ABW. Floración de tres plantas indicadoras (forsythia, especies de Forsythia ; cornejo de flor, Cornus florida ; rododendro híbrido de Catawba, Rhododendron catawbiense ) se observó en visitas regulares. GDD 50las acumulaciones se calcularon en base a los datos obtenidos de la estación meteorológica más cercana para cada campo de golf. Las densidades de adultos se estimaron semanalmente tomando cuatro muestras de vacío de 10 segundos desde el inicio de la plena floración de forsythia hasta más allá del pico de densidades de adultos. Las poblaciones de larvas se monitorearon semanalmente desde cornejo tardío hasta rododendro de floración al tomar 30 núcleos de césped (incluida la hierba, la paja y el suelo a una profundidad total de 1.5 pulgadas) y la extracción de los estadios ABW (ver abajo).


Una larva de gorgojo azul anual de quinto estadio.

Un gorgojo azul anual del adulto. 
Fotos de BA McGraw

Las aplicaciones se realizaron con un pulverizador de mochila de CO 2 con una boquilla de ventilador plano a una presión de 30 libras / pulgada cuadrada (207 kPa) en un volumen de pulverización de 2 galones / acre (823 litros / hectárea). Los tratamientos se regaron inmediatamente con riego por encima de la cabeza. Las parcelas de control no tratadas recibieron solo riego por aspersión.

Los tratamientos se organizaron en un diseño de bloques completos al azar y se replicaron seis veces por ensayo. Los insecticidas dirigidos a adultos y larvas se evaluaron en diferentes experimentos que se organizaron inmediatamente adyacentes entre sí.

Los tratamientos se evaluaron alrededor de 700 GDD 50 (principios de junio) cuando la mayoría de los individuos de la generación de primavera ABW se encontraban en el cuarto al quinto estadio. De cada réplica, se tomaron ocho núcleos (2,25 pulgadas [5,7 cm] de diámetro x 1,5 pulgadas [4 cm] de profundidad) y se extrajeron las etapas ABW sumergiendo los núcleos (divididos en cuatro piezas) durante una hora en una solución de sal de mesa saturada tibia .

Los datos fueron el número combinado de larvas (todas las etapas), pupas y adultos teneral (no completamente esclerotizados) por réplica. Los adultos maduros no se incluyeron porque, en ese momento, probablemente se originaron a partir de la generación de hibernación y podrían haber migrado a las réplicas de áreas adyacentes después de que los efectos residuales de los tratamientos hubieran disminuido.

Adulticidas Los
adulticidas se pulverizaron cuando las densidades de los adultos hibernados alcanzaron su punto máximo, cuando las especies de Forsythia eran aproximadamente un 50% de oro (floración): 50% verdes (hojeando), y los días de grado de crecimiento fueron de 100-120 GDD 50 . Las réplicas individuales consistieron en áreas de 5 pies x 5 pies (153 cm x 153 cm) separadas de réplicas adyacentes por 1 pie (31 cm) en cada lado. Los tratamientos fueron bifentrina, clorpirifos, indoxacarb y espinosad ( Tabla 2 ). Los adulticidas se regaron con 0.04 pulgadas (1 mm) de riego por encima de la cabeza.

Cuando se utiliza contra las poblaciones susceptibles (HP, PB; Figura 1A ) y moderadamente resistentes (GB; Figura 1C ), todos los tratamientos redujeron significativamente los recuentos de ABW, sin diferencias significativas entre los tratamientos (42% -69%). Ningún tratamiento proporcionó un control significativo contra las poblaciones resistentes (EW; Figura 1E ) y altamente resistentes (LI; Figura 1G ) ( Figura 1 ).

No se observó una disminución significativa en el control de las poblaciones resistentes para los clorpirifos cuando se comparó la eficacia de los insecticidas entre las poblaciones. La eficacia del spinosad fue significativamente menor en la población con LI que en la población susceptible y en la GB, y la población EW no se diferenció de ninguna otra población. La eficacia de la bifentrina fue significativamente menor en la población con LI que en todas las demás poblaciones. La eficacia del indoxacarb fue significativamente menor contra las poblaciones de EW y LI que contra las poblaciones susceptibles y GB.

Larvicidas
Los larvicidas tempranos dirigidos a las larvas jóvenes en el interior de las plantas se aplicaron aproximadamente en el momento de la floración tardía justo después de la floración del cornejo (200 GDD 50 ). Los larvicidas tardíos dirigidos a las larvas más viejas fuera de las plantas se aplicaron alrededor del inicio de la floración completa del rododendro (400 GDD 50 ). Las réplicas individuales consistieron en áreas de 3 pies x 3 pies (92 cm x 92 cm) separadas de las réplicas adyacentes por 1 pie (31 cm). Los tratamientos fueron los larvicidas tempranos chlorantraniliprole, cyantraniliprole y clothianidin, y los larvicides tardíos chlorantraniliprole, cyantraniliprole, clothianidin, indoxacarb, spinosad and trichlorfon. Los larvicidas tempranos se regaron con 0.1 pulgada (2.5 mm) de riego por aspersión y los larvicidas tardíos con 0.2 pulgada (5 mm).

Contra las poblaciones susceptibles (HP, PB; Figura 1B ), todos los tratamientos redujeron significativamente los recuentos de ABW, siendo la aplicación tardía de cianraniliprol (93%) la más efectiva y la aplicación tardía de clotianidina (45%) la menos efectiva. Contra la población de GB moderadamente resistente ( Figura 1D ), todos los tratamientos proporcionaron un control significativo, siendo el más eficaz el espinosad (88%) y la aplicación tardía de clotianidina (47%). Contra la población de SE resistente ( Figura 1F ), todos los tratamientos excepto las aplicaciones de clotranidina temprana (5%) y clorantraniliprol temprano (19%) proporcionaron un control significativo, siendo las aplicaciones de cianraniliprol (91% -94%) las más efectivas. Contra la población LI altamente resistente (La Figura 1H ), solo las aplicaciones con cianraniliprol (76% -86%) y spinosad (65%) redujeron significativamente los conteos de ABW.

Los únicos tratamientos que no se vieron afectados significativamente por el nivel de resistencia fueron las aplicaciones tempranas (83% -91%) y tardías (76% -94%), espinosad (64% -88%) y la aplicación tardía de clotianidina (10% – 47%). El indoxacarb (21% -80%) proporcionó un control significativamente menor contra la población LI que contra otras poblaciones. La aplicación tardía de clorantraniliprol (8% -64%) fue significativamente menos efectiva contra la población LI que contra la población susceptible y GB. La aplicación temprana de clotianidina (6% -57%), la aplicación temprana de clorantraniliprol (17% -71%) y triclorfón (25% -73%) proporcionaron un control significativamente menor contra las poblaciones LI y EW que contra las poblaciones susceptibles y GB.

Conclusiones
Nuestro estudio mostró claramente la resistencia a los piretroides en adultos ABW en condiciones de campo. El control de ABW por bifentrina fue significativamente más bajo contra las poblaciones altamente resistentes que contra las poblaciones susceptibles. Sin embargo, la bifentrina no mostró un control significativo de las poblaciones altamente resistentes o resistentes. En condiciones de invernadero, la eficacia de la bifentrina contra adultos de las mismas poblaciones disminuyó claramente de las poblaciones susceptibles a las moderadamente resistentes y de las resistentes a las altamente resistentes (2).

El clorpirifos no es una alternativa efectiva de adulticida a los piretroides contra las poblaciones susceptibles y resistentes a los piretroides. Si bien la disminución de la eficacia contra las poblaciones resistentes no fue estadísticamente significativa, los clorpirifos no proporcionaron un control significativo de las poblaciones resistentes y altamente resistentes y solo el 50% controló las poblaciones susceptibles. En condiciones de invernadero, la eficacia del clorpirifos contra adultos de las mismas poblaciones disminuyó claramente de las poblaciones susceptibles a las moderadamente resistentes y de las resistentes a las altamente resistentes (2).

Cuando se usó contra adultos, el indoxacarb y el spinosad mostraron una disminución similar en la eficacia con el aumento del nivel de resistencia a los piretroides en nuestro estudio, pero en general tendieron a ser algo menos efectivos que la bifentrina. En el presente estudio, los adulticidas ya no proporcionaron un control significativo a partir de una bifentrina RR 50 de 95, pero el desempeño insatisfactorio de las adulticidas parece ser obvio para los superintendentes de campos de golf que comienzan en la bifentrina RR 50 s de aproximadamente 50.

Entre los larvicidas probados, solo el ciantraniliprol y el espinosad no se vieron afectados significativamente por la resistencia. La eficacia del indoxacarb disminuyó solo contra la población altamente resistente, pero disminuyó en un 55%. La eficacia del clorantraniliprol, la clotianidina y el triclorfón disminuyó en un 32% -48% contra la población resistente e incluso más contra la población altamente resistente. Estas observaciones son consistentes con las observaciones en pruebas de eficacia de campo previas contra poblaciones sospechosas de ABW resistentes a los piretroides (1).

El patrón de eficacia de los insecticidas contra poblaciones de ABW con diferentes niveles de resistencia puede variar algo entre diferentes campos de golf según su historial específico de uso de insecticidas. No obstante, los hallazgos en este estudio combinados con observaciones previas (1, 2) muestran un patrón sólido que puede servir como base para recomendaciones para el control de ABW a diferentes niveles de resistencia a los piretroides.

En vista de los graves problemas de resistencia, la primera recomendación para el manejo de ABW es minimizar las aplicaciones de insecticidas sintéticos tanto en el espacio como en el tiempo tanto como sea posible, ya sea el manejo de poblaciones susceptibles o resistentes. Este objetivo se puede lograr más fácilmente siguiendo la segunda recomendación, que es cambiar las medidas de control del manejo de adultos al manejo de larvas. Esto permite tomar decisiones más informadas sobre la necesidad de aplicaciones, ya que los larvicidas tempranos permiten monitorear a los adultos más allá de sus densidades máximas en primavera, y los larvicidas tardíos permiten monitorear las densidades de larvas reales.

Para las poblaciones de ABW con bifentrina RR 50 s por encima de 50, los esfuerzos de manejo deben concentrarse en las larvas, utilizando los larvicidas efectivos restantes: cyantraniliprole, spinosad, indoxacarb y, si aún es efectivo, triclorfon y clorantraniliprol. Contra las poblaciones con resistencia a la bifentrina RR 50 s por encima de 100, se deben usar alternativas de control biológico, biorracional y cultural en rotación con los insecticidas sintéticos efectivos restantes, ciantraniliprol, espinosad y, si aún es efectivo, se debe usar indoxacarb para retrasar el desarrollo de la resistencia.

Para ayudar a implementar estas recomendaciones de manejo, hemos desarrollado una prueba de placa de Petri simple utilizando bifentrina y clorpirifos formulados que tienen suficiente poder de discriminación, reflejan con precisión los niveles de resistencia y son fáciles de realizar (3). Esta prueba podría ser utilizada por consultores y laboratorios de diagnóstico para ayudar a los campos de golf a determinar el nivel de resistencia de sus poblaciones ABW.

Fondos
Esta investigación fue financiada por GCSAA y los capítulos y asociaciones de apoyo (GCSA de Nueva Jersey, GCSA de Long Island, GCSA Metropolitana, New Jersey Turfgrass Association y Connecticut AGCS), la USGA, la New York State Turfgrass Association, la OJ Noer Research Foundation, el Centro Rutgers para la Ciencia del Césped, y el Instituto Nacional de Alimentos y Agricultura del USDA, proyectos Hatch Multistate 0206130, a través de la Estación Experimental Agrícola de Nueva Jersey, proyecto Hatch Multistate NJ08295.

Expresiones de gratitud
Los autores también agradecen a los superintendentes de los campos de golf participantes y a sus clubes por su cooperación.

Este artículo se basó en un artículo, “El nivel de resistencia a los piretroides afecta el rendimiento de los larvicidas y adulticidas de diferentes clases de insecticidas en poblaciones de Listronotus maculicollis (Coleoptera: Curculionidae)”, escrito por AM Koppenhöfer, OS Kostromytska y S. Wu y publicado en 2018. en Journal of Economic Entomology (111: 1851-1859).

La investigación dice …
Cuando se usan contra adultos ABW, los insecticidas bifentrina, clorpirifos, indoxacarb y spinosad se ven afectados de manera similar por la resistencia, volviéndose ineficaces en la bifentrina RR 50 s de 95 y más.
Cuando se usan contra larvas ABW, los insecticidas clorantraniliprol, clotianidina y triclorfón se ven afectados de manera similar por la resistencia, volviéndose ineficaces a la bifentrina RR 50 s de 95 y más.
Cuando se usa contra larvas ABW, el insecticida indoxacarb es ineficaz en bifentrina RR 50 s de 343.
Hasta la fecha, las larvas ABW no han mostrado resistencia a los insecticidas cianraniliprol y spinosad.


Literatura citada
1. Koppenhöfer, AM, SR Alm, RS Cowles, BA McGraw, S. Swier y PJ Vittum. 2012. Controlando el gorgojo azul anual: tiempo y tasas óptimos de insecticida. Gestión de campos de golf 84 (3): 98-104.

2. Kostromytska OS, S. Wu y AM Koppenhöfer 2018. Patrones de resistencia cruzada a insecticidas de varias clases químicas entre poblaciones de Listronotus maculicollis (Coleoptera: Curculionidae) con diferentes niveles de resistencia a los piretroides. Diario de Entomología Económica 111: 391-398.

3. Kostromytska, OS, S. Wu y AM Koppenhöfer. 2018. Ensayos diagnósticos de dosis para la detección y monitorización de la resistencia en adultos de poblaciones de Listronotus maculicollis (Coleoptera: Curculionidae). Diario de Entomología Económica 111: 2329-2339.

4. McGraw, BA y AM Koppenhöfer. 2017. Un estudio de las tendencias regionales en el manejo anual del gorgojo azul (Coleoptera: Curculionidae) en los campos de golf en el este de América del Norte. Diario de Manejo Integrado de Plagas 8: 1-11.



Albrecht M. Koppenhöfer es especialista en extensión en el Departamento de Entomología de la Universidad de Rutgers, Nuevo Brunswick, Nueva Jersey. Olga S. Kostromytska es profesor asistente de extensión en la Escuela de Agricultura de Stockbridge, Universidad de Massachusetts, Amherst, Massachusetts. Shaohui Wu es un postdoctoral investigador en el Departamento de Entomología, Universidad de Georgia, Tifton, Georgia, y USDA-ARS, Unidad de Investigación del Sureste de Frutas y Frutos Secos, Byron, Georgia.

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