† A = Ophiosphaerella herpotricha, B = O. korrae, C = O. narmari
Tabla 1. Fecha de recolección, ubicación, cultivar bermuda y ADN ribosomal (ADNr) clade para secuencias de especies de Ophiosphaerella obtenidas de bermuda que presentan síntomas de Spring Dead Spot
Una cámara montada en un monopod se utilizó para tomar imágenes digitales
Del césped enfermo.
Las imágenes fueron analizadas
Para determinar la gravedad de la enfermedad.
En el ensayo de campo, los tratamientos de nitrógeno se aplicaron una vez al mes en junio, julio y agosto a parcelas naturalmente infestadas en la Universidad de Missouri campo de césped Granja de Investigación en Columbia, Mo.
Las infecciones del Spring Dead Spot ocurren bajo tierra, donde los hongos colonizan raíces, rizomas y estolones de bermudas. Estas fotos muestran hifas de corredor oscuro del patógeno del Spring Dead Spot en rizomas infectados.

Una vez establecido, la mancha primaveral de bermuda es difícil de controlar, y un programa de control multianual es todavía necesario.

DJ. COTTRILL, D.T. EARLYWINE y G.L. MILLER, PH.D.

Lea esta historia en la edición digital de GCM , Golf Course management , La revista de la GCSAA Golf course Superintendents of America. Traducido por Ing. Javier Dario Schaab.

La enfermedad de céspedes deportivos llamada Spring dead spot con sus siglas (SDS) que significa punto muerto de primavera es una enfermedad destructiva de la bermuda (Cynodon dactylon [L.] Pers.) Y cultivares híbridos (Cynodon dactylon × C. transvalensis Burtt-Davy) en zonas donde las temperaturas de congelación inducen la latencia bermuda. Los patógenos del Spring dead spot son hongos del suelo que colonizan las raíces, rizomas y estolones de bermudas. Aunque la infección de patógenos y la colonización ocurren en las temperaturas frescas del suelo ( 1 metro) de diámetro aparecen como bermudagrass no infectado reanuda el crecimiento normal y sale de inactividad de invierno. Debajo del suelo, las hyphae oscuras del corredor son evidentes en las raíces y los rizomas infectados, dando por resultado estructuras necrosadas, negras y quebradizas de la planta. Los síntomas suelen ser más severos en canchas de bermudas de 3 a 5 años de gran mantenimiento (8).

El Spring dead spot es causado por tres especies del género Ophiosphaerella: O. herpotricha (Fr.), O. korrae y O. narmari. Ophiosphaerella herpotricha se encuentra principalmente en el Medio Oeste, mientras que O. korrae es la principal especie de mancha muerta de patógenos en los estados del sureste y California. Aunque ocasionalmente O. narmari ha sido aislada de tejido de bermuda infectado en Oklahoma, Kansas, Carolina del Norte y California, no es frecuente en los Estados Unidos (4,11). La distribución de algunas especies se superpone, con O. herpotricha y O. korrae apareciendo a menudo en el mismo sitio, y ocasionalmente aislados del mismo parche. Las tres especies han sido detectadas en el mismo sitio en Oklahoma (8,11).

Control del Spring dead spot.

El Spring dead spot es difícil de controlar debido a que la infección se produce por debajo del suelo varios meses antes de que se expresen los síntomas, y los fungicidas deben ser suministrados debajo de la capa de thach. Una vez que la enfermedad se establece, una combinación de prácticas culturales y químicas es necesaria en un enfoque de varios años para lograr un control aceptable. Las prácticas culturales incluyen el uso de variedades tolerantes al frío de bermudas, aeración , verticorte, manipulación del pH del suelo y fertilización nitrogenada (3,8,9).

Reducción del pH del suelo. Se ha demostrado que el sulfato de amonio, que reduce el pH de la rizósfera, controla efectivamente los síntomas de los puntos muertos de primavera en varios estudios de campo (3,7). Por el contrario, el nitrato de calcio redujo los síntomas causados ​​por O. korrae, pero no por O. herpotricha (7). Los inhibidores de la nitrificación (diciandiamida y otros) reducen la lixiviación de nitratos reduciendo la conversión de NH4 en NO3 y, por lo tanto, pueden ser beneficiosos en casos en que la absorción de amonio y la acidificación del suelo suprimen las enfermedades de las plantas. Otro método para reducir el pH del suelo es a través de aplicaciones de azufre elemental, aunque las aplicaciones excesivas pueden causar fitotoxicidad y retrasar el verde de la primavera (9).

Eficacia fungicida: Los factores que afectan la eficacia de los fungicidas incluyen la selección de fungicidas, el método de aplicación y el tiempo de aplicación. Los fungicidas dirigidos al Spring dead spot deben aplicarse preventivamente durante el otoño, antes o durante el período de infección (1). Entre los fungicidas tradicionales reportados para controlar el Spring dead spot son tebuconazol, propiconazol, benomil, azoxistrobina y myclobutanil (1,6,8). Dos aplicaciones de fungicidas en otoño o una aplicación de fungicida de otoño y primavera han ofrecido el control de enfermedades más eficaz y rentable (10). Debido a que los agentes patógenos del Spring dead spot están contaminados por el suelo, la aplicación del fungicida debe ser regada con riego después de la aplicación o con lluvia, o aplicada en un volumen elevado de portador de agua.

Objetivos. Los objetivos de esta investigación fueron proporcionar evidencia adicional para la distribución geográfica de los patógenos del Spring dead spot e investigar el impacto de las prácticas culturales y las aplicaciones de fungicidas para el control del Spring dead spot .Los objetivos específicos fueron: (i) muestrear y evaluar la diversidad de patógenos del Spring dead spot en la región del Medio Oeste; (Ii) evaluar el impacto del pH y la fuente de nitrógeno O.. herpotricha y O. korrae en el laboratorio; Y iii) evaluar el impacto de la fuente de nitrógeno, el azufre, los inhibidores de la nitrificación y el fungicida tebuconazol en los síntomas del Spring dead spot de campo causados ​​por O. herpotricha.

Muestreo e identificación :

Se recolectaron muestras de Bermudagrass en 16 lugares que presentaban síntomas de Spring dead spot en campos de golf, greens de golf y campos atléticos en Missouri, Arkansas y Kansas. En cada sitio, se obtuvieron muestras de parches individuales seleccionados al azar en las áreas sintomáticas. Se extrajo ADN genómico de 165 aislamientos recogidos y dos aislados de referencia. La región ITS de aislados recogidos se amplificó y secuenció para la comparación con los aislados de referencia y secuencias en GenBank (NCBI), una base de datos en línea de secuencias genéticas anotadas.

Ensayos de crecimiento in vitro :

Se determinó la respuesta de crecimiento micelial radial a una gama de pHs y dos fuentes diferentes de nitrógeno para un subconjunto de 42 aislamientos de O. herpotricha y ocho aislamientos de O. korrae. Para la evaluación del pH, los aislamientos se cultivaron en agar de dextrosa de patata (PDA) modificado con ácido láctico o hidróxido sódico para obtener un intervalo de pH de 3 a 9. Para la evaluación de la fuente de nitrógeno, los aislamientos se cultivaron en un Melin-Norkrans ) Con sulfato de amonio [(NH4) 2SO4] o nitrato de calcio (CaNO3) añadido a 0, 50, 100, 200, 400 u 800 partes por millón (ppm o μg / mililitro).

Prueba de campo naturalmente infestada.

Materiales y métodos:

Un experimento de campo de tres años fue iniciado en 2011 en la Universidad de Missouri en el Campo de césped Granja de Investigación en Columbia, Mo., para evaluar el impacto de las aplicaciones curativas de la fuente de nitrógeno, azufre y tebuconazol en primavera habían muerto con severidad. El estudio se realizó en una parcela de investigación de bermudas de Riviera con un suelo limo limo de México. El pH inicial del suelo fue de 5,5 a 5,7, medido a partir de seis muestras aleatorias tomadas a lo largo del área de la parcela en 2010. Se observó una ocurrencia natural de síntomas de punto muerto primaveral a través del área de la parcela antes del inicio del ensayo. El sitio fue segado a 0,75 pulgadas (1,9 cm) tres veces por semana e irrigado según sea necesario para prevenir el estrés por sequía. Las parcelas fueron de 5 pies × 10 pies (1,5 metros x 3 metros) y se dispuso en un diseño de franja de parcelas divididas con cinco repeticiones. La fuente de nitrógeno fue la parcela principal (tiras), y los tratamientos con azufre y fungicida fueron las subparcelas. Las parcelas no se re-asignaron al azar entre los años para evaluar los efectos del tratamiento de varios años.

Para determinar la especie de Ophiosphaerella que causaba síntomas en la parcela experimental, se tomaron seis muestras al azar con un cortador de copas de cada replicación, para un total de 30 muestras.

Análisis de pH y nutrientes a granel del suelo. El 20 de octubre de 2010, el análisis inicial de pH y nutrientes del suelo a granel se llevó a cabo en seis muestras tomadas al azar a través de la parcela. El pH del suelo a granel se determinó el 5 de septiembre de 2011 y el 30 de mayo y el 22 de agosto de 2013, tirando de un solo núcleo de 0,75 pulgadas de ancho × 3 pulgadas de profundidad (1,9 cm x 7,62 cm) de cada parcela y agrupando las cinco repeticiones juntas Para obtener una muestra de suelo representativa para cada tratamiento. Para determinar el pH del agua de riego, el 8 de junio de 2012, se recogieron seis muestras (50 mililitros) de agua de riego directamente de los cabezales de riego y se midieron.

Tratamientos con nitrógeno, azufre y fungicida. Los tratamientos se iniciaron el 10 de junio de 2011. Los tratamientos de origen nitrogenado incluyeron urea, sulfato de amonio, nitrato de calcio, UMAXX y UFLEXX (Agrotain International) aplicados a una tasa de nitrógeno de 1 libra de nitrógeno / 1.000 pies cuadrados (49 kilogramos por hectárea) una vez al mes En junio, julio y agosto usando un spreader de caída. UMAXX y UFLEXX contienen el inhibidor de ureasa N- (n-butil) tiofosfórico triamida y el inhibidor de la nitrificación diciandiamida. Al mismo tiempo se aplicó el nitrógeno, se aplicaron flores de azufre (MFA Inc.) a 98 libras / 1.000 pies cuadrados (98 kilogramos / hectárea) usando un esparcidor de transmisión manual.

Tebuconazol se aplicó como Torque (Cleary Chemicals) a una tasa de producto de 0.6 onzas líquidas / 1.000 pies cuadrados (0.82 kilogramos por hectárea) una vez al año el 14 de octubre o dos veces al año el 16 de septiembre y el 14 de octubre. Tebuconazol Se aplicó en agua equivalente a 7,77 litros / 92,9 metros cuadrados con un pulverizador de CO2 calibrado a 30 psi usando boquillas TeeJet 8008.

Todos los tratamientos de nutrientes y fungicidas fueron regados con agua de riego de 0,2 a 0,24 pulgadas (5 a 6 mm) inmediatamente después de la aplicación.

Evaluación de la enfermedad. Para establecer una línea base para cada parcela, la gravedad de la enfermedad se evaluó el 10 de junio de 2011, antes de que se iniciara el ensayo. Los síntomas de la enfermedad fueron más evidentes en el área de la parcela durante el vertimiento completo de la bermuda no infectada, que ocurrió el 22 de mayo o el 23 de mayo en los tres años. El porcentaje de control se calculó el 22 de mayo de 2012 y el 23 de mayo de 2013 y 2014.

Las calificaciones visuales de la gravedad de la enfermedad se tomaron para todos los ensayos de campo mediante la estimación del porcentaje de los síntomas de Prueba de campo naturalmente infestada.
Las imágenes digitales también se obtuvieron el 10 de junio de 2011; 22 de mayo, 8 de junio y 22 de junio de 2012; 23 de mayo, 10 de junio y 24 de junio de 2013; Y el 23 de mayo, el 6 de junio y el 20 de junio de 2014. Las fotografías de cada parcela se tomaron con una cámara réflex digital Nikon D90 montada en un monópodo de tres metros de altura centrado directamente sobre el área de la trama. Las imágenes se analizaron con Sigma-
Scan Pro 5.0 (Systat Software Inc.) mediante la edición de imágenes y macros de análisis de lotes diseñadas por Karcher y Richardson (5). Se calculó el área bajo la curva de progreso de la enfermedad (AUDPC) para cada año, y se analizaron los datos.

Resultados

Distribución de especies

De los 213 hongos aislados de tejido sintomático, 165 fueron putativos Ophiosphaerella especies identificadas por comparación con GenBank accesiones y referencia aislados (Tabla 1]. En general, O. herpotricha se encontró en las 16 localidades y constituyó el 93% de los aislamientos recogidos (n = 154), y O. korrae se aisló de seis localidades y constituyó el 6% de los aislamientos (n = 10). Sólo se encontró un aislado de O. narmari, en una parcela de investigación de bermuda de patrimonio Patriot establecida en 2012 en el sitio de investigación de la Universidad de Missouri. Ophiosphaerella herpotricha y O. korrae se aislaron una vez de la misma muestra de césped.

Ensayo de crecimiento micelial in vitro:

El crecimiento micelial radial fue mayor para O. korrae que para O. herpotricha en las evaluaciones de pH y medios de nitrógeno sólido.

Estudio de campo:

El pH inicial del suelo a granel en octubre de 2010 promedió 5.36. En el análisis posterior, las parcelas que recibieron azufre promediaron un pH de 5,52, que fue ligeramente inferior al de las parcelas que no recibieron azufre (5,61). No se observaron diferencias sustanciales en los niveles de nutrientes del suelo entre los análisis realizados el 20 de octubre de 2012; 30 de mayo de 2013; O el 22 de agosto de 2013 (datos no mostrados). El pH del agua de riego fue ligeramente alcalino (7,5 a 8,0). Los 30 aislamientos de especies de Ophiosphaerella recuperados del sitio de campo fueron identificados como O. herpotricha.

Se observó una diferencia significativa entre los años tanto para el análisis de imágenes digitales como para las estimaciones visuales de la gravedad de la enfermedad. Los datos de cada año se analizaron por separado. La correlación fue más débil en fechas posteriores de calificación debido a la diferenciación visual entre la fitotoxicidad del azufre y los síntomas de punto muerto primaveral que no se discernieron en el análisis de imágenes digitales. Durante períodos de alta severidad de la enfermedad, las estimaciones visuales fueron consistentemente más altas que las estimaciones obtenidas del análisis de imagen digital.

La fuente de nitrógeno no afectó significativamente la gravedad del Spring Dead Spot . El 22 de mayo de 2012, los tratamientos con azufre redujeron significativamente la gravedad de los Spring Dead Spot y, en 2013, redujeron la tasa AUDPC (Figura 3). Una interacción significativa de la fuente de nitrógeno y el azufre se produjo en mayo de 2013 y 2014 como se estima con el análisis de imágenes digitales. Se observó el retraso de la recuperación de la primavera el 23 de mayo de 2013 en parcelas que recibieron sulfato de amonio y azufre. El 23 de mayo de 2014, todas las parcelas que recibían azufre se retrasaron en el verde de primavera, siendo el sulfato de amonio el más afectado. En ambos años, el análisis de imágenes digitales fue incapaz de discernir entre césped dormido y enfermo durante el período de aumento de la primavera (Figura 3).

Discusión:

Basado en el análisis de ADN, O. herpotricha fue el patógeno primaveral predominante detectado en Missouri y la región circundante, que se ha sugerido como región nativa para esta especie (11). En ocasiones, O. korrae también se aisló de tejido infectado de bermuda, indicando una distribución de especies superpuestas. Se aisló Ophiosphaerella narmari de una muestra de Spring Dead Spot obtenida de un bloque de bermuda de Patagonia de 1 año de edad propagado vegetativamente el año anterior con material vegetal importado de Oklahoma. Es probable que esta especie patógena no esté ampliamente distribuida en Missouri, pero puede ser introducida ocasionalmente con material vegetal distribuido.

Ophiosphaerella herpotricha es considerada la más agresiva de las tres especies de patógenos de Spring Dead Spot (8) y fue aislada de 13 cultivares diferentes en este estudio. El Spring Dead Spot se observó comúnmente en cultivos tolerantes al frío, como Patriot y Riviera, lo que sugiere que los cultivares tolerantes al frío son también susceptibles a la infección por el patógeno del Spring Dead Spot. Se necesitan más investigaciones para detectar la susceptibilidad de los nuevos cultivares de bermuda al Spring Dead Spot y para determinar si la susceptibilidad del huésped varía entre las especies de Spring Dead Spot o por región climática.

Efectos del nitrógeno o del pH del suelo

Investigaciones anteriores indican que la fuente de nitrógeno y / o el pH del suelo pueden desempeñar un papel importante en la supresión del punto muerto primaveral. Los estudios de campo informan una disminución en los síntomas de Spring Dead Spot cuando el pH del suelo a granel se reduce por debajo de 5,5 (3,9). Sin embargo, O. herpotricha y O. korrae crecieron bien a pH 5 y superiores en nuestro estudio in vitro. Mantener un pH del suelo a un nivel inferior a 5 sería difícil y podría conducir a deficiencias de nutrientes, pero sólo el pH de la rizósfera puede necesitar este nivel de acidez durante el período de infección, que puede ocurrir transitoriamente a lo largo de la superficie de la raíz cuando se adquieren iones amonio. Es difícil separar y comparar con precisión el pH del volumen y de la rizósfera en plantas que poseen un sistema radicular fibroso, pero puede ser necesario determinarlo para comprender completamente la interacción del pH con el patógeno del punto muerto del resorte.

No se detectó ninguna diferencia entre las respuestas in vitro de O. herpotricha y O. korrae a las concentraciones de nitrato de calcio o de sulfato de amonio, ya que ambos crecieron igualmente bien con nitrato de calcio y mal con sulfato de amonio. A diferencia de los informes anteriores (3,7), nuestro estudio de campo tampoco indicó una reducción en la gravedad del punto muerto del resorte de la fuente de nitrógeno. Se han observado aplicaciones de sulfato de amonio para reducir el Spring Dead Spot causado por O. korrae en Maryland (3). La única especie primaveral muerta encontrada en esta parcela de campo fue O. herpotricha. Ophiosphaerella herpotricha se considera más agresivo que O. korrae, y eso puede explicar la diferencia entre estos resultados. En Carolina del Norte, el sulfato de amonio suprimió el Spring Dead Spot causado por O. herpotricha (7). El pH del suelo en nuestro sitio fue inicialmente bajo (~ 5.5), y tal vez el impacto de la aplicación de sulfato de amonio en el pH de la rizósfera no fue tan frecuente. El pH del agua de riego en nuestro sitio de investigación también fue ligeramente alcalino (pH 7,5 a 8), lo que puede haber minimizado el potencial de reducción del pH del suelo a partir de formas nitrogenadas de amonio. Por último, y quizá lo más importante, este estudio se realizó en un sitio con una epidemia de mancha muerta generalizada causada por O. herpotricha, mientras que el estudio anterior se realizó en parcelas inoculadas evaluando tratamientos preventivos de fertilidad. Después de la infección, O. herpotricha coloniza la corteza radicular de los cultivares susceptibles (2) y puede no necesitar reinfectar la planta de la superficie de la raíz cada año para reproducir los síntomas. Por lo tanto, el cambio del pH de la rizósfera con la fuente de nitrógeno puede tener un efecto reducido o requerir una estrategia integrada de control multianual para la rehabilitación de las epidemias establecidas.

Efecto de las aplicaciones de azufre:
Las aplicaciones de azufre tuvieron como resultado una reducción de la gravedad del Spring Dead Spot similar a la de una sola aplicación de fungicida sin azufre en 2013. Las aplicaciones de azufre tienen el potencial de disminuir el pH del suelo, pero no se detectaron diferencias considerables en el pH del suelo en parcelas tratadas con azufre. este estudio. Un bajo pH inicial del suelo, la capacidad de amortiguamiento del suelo o el pH alcalino del agua de riego podrían haber evitado una acidificación sostenida del suelo a granel por las aplicaciones de azufre. En lugar de acidificar el suelo, las aplicaciones de azufre pueden inhibir directamente al patógeno actuando como un fungicida. En las parcelas que recibieron azufre en primavera y otoño de 2013 se observó un retraso en la primavera y una inactividad prematura en invierno. Este efecto se exacerbó en parcelas también tratadas con sulfato de amonio, por lo que es posible que se deban reducir o suspender las tasas de azufre para disminuir la posibilidad de esta efecto. Esta observación del retraso de la primavera verde está de acuerdo con la investigación anterior (9).

Aplicaciones de fungicidas

Después de un año, una o dos aplicaciones de fungicida de caída (tebuconazol) redujeron la enfermedad en comparación con las parcelas no tratadas, pero el control era todavía inaceptable. Por lo tanto, pueden ser necesarios dos años de aplicaciones de fungicidas para lograr niveles de control deseables. Una aplicación de fungicida al año proporcionó un control estadísticamente tan alto como dos aplicaciones de fungicida por año en los tres años del estudio. Una aplicación puede ser más rentable en un sistema de gestión multianual. Por el contrario, una reducción del 81% en los síntomas del Spring Dead Spot se notificó después de un año con dos aplicaciones de propiconazol en otoño (10). Esta diferencia en la eficacia de los fungicidas puede provenir del ingrediente activo utilizado, o del mayor volumen de riego post-aplicación (de 0,4 a 0,5 pulgadas [10 a 13 mm]) utilizado para el suministro de fungicidas en el estudio anterior.

Esta investigación indica que el manejo curativo del Spring Dead Spot puede lograrse a través de una estrategia integrada de varios años combinando aplicaciones de azufre y fungicidas. Es necesaria una investigación futura que integre tasas de azufre reducidas para minimizar los efectos secundarios de las plantas, prácticas de cultivo intensas , aplicaciones de micronutrientes y diferentes estrategias de aplicación de fungicidas para desarrollar recomendaciones de manejo dirigidas a reducir los requerimientos de fungicida y aumentar la eficacia de control.

Expresiones de gratitud:

Esta investigación fue apoyada con fondos de la Ozark Turfgrass Association y el Mississippi Valley Golf Course Superintendents Association. Damos las gracias a B. Fresenburg y R. Kremer por la revisión y comentarios constructivos, M. Ellersieck para el asesoramiento estadístico, K. Robertson para la valiosa asistencia técnica, y L.P. Tredway y E.L. Butler (North Carolina State University) por proporcionar aislamientos de hongos de sus colecciones.

Esta investigación fue publicada originalmente como: Cottrill, D.J., Earlywine, D.T, y Miller, G.L. 2015. Evaluación de la fuente de nitrógeno, azufre y fungicida caída en el manejo de la mancha muerta primaveral de bermuda. Enfermedad de las plantas (doi: http://dx.doi.org/10.1094/PDIS-05-15-0565-RE).

Literatura citada

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Caasi, O.C., N.R. Walker, S.M. Marek, J.N. Enis y T.K. Mitchell. 2010. Infección y colonización de bermudagrass de tipo césped por Ophiosphaerella herpotricha expresando proteínas fluorescentes verdes o rojas. Phytopathology 100: 415 – 423.
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